Родился в последней четверти XIV в. недалеко от Солигалича в Костромской земле. С ранних лет стремясь к иночеству, в двенадцатилетнем возрасте принимает монашество в одном из галичских монастырей, а затем перешел в Симонов монастырь в Москве.

В 1431 г. за добродетельную жизнь и твердое знание учения Церкви святой Иона был поставлен во епископа Рязанского и Муромского и положил немало трудов, обращая ко Христу племена мещеры, мордвы и муромы, проживавшие в его епархии.

В 1432 г. был избран в митрополиты всея Руси. Когда новоизбранный митрополит отправился к патриарху Иосифу II (1416-1439 гг.) в Константинополь, чтобы принять постановление на митрополию, то оказалось, что незадолго до этого уже был посвящен на русскую митрополию зломудренный Исидор. Недолго пробыв в Киеве и Москве Исидор отправился на Флорентийский Собор (1438 г.), где принял унию. Собор русских архиереев и духовенства низложил митрополита Исидора. На Всероссийскую митрополию единодушно был избран святитель Иона. Посвящение его по благословению Константинопольского патриарха Григория III (1445-1450 гг.) впервые совершено русскими архиереями в Москве 15 декабря 1448 г. Святитель Иона, вступив на митрополию, с архипастырской ревностью стал заботиться о духовно-нравственном совершенствовании своей паствы, рассылая учительные грамоты.

Во время осады Москвы ногайскими татарами в 1451 г. святитель Иона совершил крестный ход по стенам Кремля, моля Пресвятую Богородицу о спасении города. И молитва его была услышана.

За свою святую жизнь получил от Бога дар прозорливости и чудотворений. Получив извещение о своей кончине, мирно почил 31 марта 1461 г. При гробе святителя стали совершаться многочисленные исцеления. Нетленные мощи его были обретены 27 мая 1472 г. и положены в Успенском соборе Кремля.

Церковное предание говорит, что во время Отечественной войны 1812 г. страшное видение у гробницы святителя Ионы ужаснуло французов: чудотворец был обретен с поднятой, как бы грозящей рукой. Поэтому его серебряная рака и подсвечник при ней остались неприкосновенными, тогда как все остальные ценности были похищены.